Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
Aceito em: 29/10/2021 Publicado em: 15/04/2022
Esta revista possui Licença CC BY-NC
ARTIGO ORIGINAL
FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) EM UMA PAISAGEM
SUBURBANA NO NOROESTE DO ESTADO DO PARANÁ, BRASIL
Fábio de Azevedo
Universidade Estadual do Paraná
Resumo
A fragmentação e homogeneização de habitats decorrentes da
urbanização são uma das principais causas de perda de
biodiversidade mundiais. Além disso, algumas espécies de
formigas invasoras são reportadas como adaptadas e prevalentes
nesses ambientes. Porém, alguns estudos registram elevada
diversidade de formigas para o Brasil, principalmente quando o
ambiente urbano está associado a praças, parques e áreas verdes.
No entanto, levantamentos da mirmecofauna no Estado do Paraná
são escassos. Neste sentido, investigou-se a diversidade de
formigas na Universidade Estadual do Paraná, campus de
Paranavaí/PR, cuja amostragem foi do tipo direta, nas partes
internas e calçamentos dos blocos prediais e por armadilhas de
queda nos gramados e jardins entre os blocos, entre os meses de
outubro de 2019 a fevereiro de 2020. A riqueza foi de 63
espécies/morfoespécies e o Boostrap de 68,83. Treze espécies e
cinco gêneros são novos registros para o ambiente urbano do
Estado do Paraná, seis espécies e seis gêneros, novos registros para
o Sul do Brasil e três espécies, novos registros para o ambiente
urbano brasileiro, sendo que quatro foram exóticas. O índice de
Shannon-Wiener foi de 2,49, o de Simpson (1-D) de 0,84, o de
Margalef de 6,87 e a abundância de 8234 indivíduos. Wasmannia
auropunctata (Roger, 1863) foi a espécie mais abundante
(42,76%), Pheidole Westwood, 1839 e Solenopsis Westwood,
1840 foram os gêneros mais especiosos. O modelo log-série
mostrou-se adequado para descrever a estrutura das assembleias. A
grande diversidade e heterogeneidade de habitats, provavelmente,
sejam as responsáveis pelo padrão de riqueza e abundância
observadas.
Palavras-chave: Ecologia; diversidade; abundancia; riqueza;
urbano.
Victória Surama Ribeiro Gomes
Universidade Estadual do Paraná
Rangel Lucas Milani Coutinho
Universidade Estadual do Paraná
Adriana Strieder Philippsen
Universidade Estadual de Maringá
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
ANTS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) IN A SUBURBAN LANDSCAPE IN THE
NORTHWEST STATE OF PARANÁ, BRAZIL
Abstract
The fragmentation and homogenization of habitats resulting from urbanization are one of the main causes of
biodiversity loss worldwide. In addition, some invasive ant species are reported to be adapted and prevalent in
these environments. However, some studies show a high diversity of ants for Brazil, especially when the urban
environment is associated with squares, parks and green areas. Nevertheless, myrmecofauna surveys in the
State of Paraná are scarce. Therefore, we investigated the diversity of ants at the State University of Paraná
Campus of Paranavaí/PR, with direct sampling, in the internal parts and pavements of the building blocks and
by pitfall traps in the green areas (lawns and gardens between the blocks), from October 2019 to February
2020. The richness was 63 species/morphospecies and Boostrap 68.83. Thirteen species and five genera are
new records for the urban environment of Paraná, six species and six genera, new records for southern Brazil
and three species, new records for the Brazilian urban environment, four of which were exotic. The Shannon-
Wiener index was 2.49 (log base e), Simpson’s index (1-D) was 0.84, Margalef’s index was 6.87 and the
abundance of 8,234 individuals. Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) was the most abundant species
(42.76%), Pheidole Westwood, 1839 and Solenopsis Westwood, 1840 were the most specious genera. The log-
series model proved to be adequate to describe the structure of the assemblies. Several heterogeneous habitats
are probably responsible for the observed pattern of abundance and richness.
Keywords: Ecology; diversity; abundance; richness; urban.
introdução de espécies exóticas (PIMENTEL,
habitats naturais, a fragmentação de habitats e a
1. INTRODUÇÃO industriais, pela impermeabilização do solo na
construção de vias urbanas, e posteriormente,
Dentre as maiores ameaças à pela fragmentação e homogeneização de
diversidade biológica estão a destruição total de habitats (CZECH; KRAUSMAN; DEVERS,
2000; PIRES; FERNANDEZ; BARROS, 2006;
BUCZKOWSKI; RICHMOND, 2012). A biota
2005). Essas três formas de perda dequepersisteno ambiente urbano édecorrente de
biodiversidadetêmsidoexercidascolonizações dos organismos que possuem
principalmente pelo Homem, em larga escala,adaptações às novas estrutura e fisiologia
devidoàexpansão de suas atividadesambientais(MCKINNEY;LOCKWOOD,
socioeconômicas com as principais finalidades1999; SANFORD; MANLEY; MURPHY,
de exploração agropecuária e urbanização,2008).
cujos desdobramentos são a implantação deNesse sentido, alguns estudos sobre
infraestruturadetransporte,energiae diversidade de formigas, realizados em áreas
saneamento (PIRES;FERNANDEZ; verdes urbanasou em remanescentesadjacentes
BARROS, 2006). A perda da biodiversidade às áreas urbanas têm apresentado evidências da
decorrente da urbanização ocorre por sua importância desses locais para recolonizações
completa destruição, conforme são construídas dabiotaemanutenção dabiodiversidadeurbana
edificações residenciais, comerciaise
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
24
Azevedo et al., 2022
(FERANDES et al., 2017; MELO; DELABIE,
2017)
(FEITOSA; RIBEIRO, 2005) ou que abrangem
variados habitats (IOP et al., 2009).
abundantes, têm ampla distribuição geográfica,
são funcionalmente importantes em todos os
níveis tróficos e são facilmente amostradas e
AsformigaspossuemdiversosPorém, Lutinski et al. (2017) apontam
atributos que as tornam organismos ideais aos que apenas 1% das cidades da região sul do país
estudos de diversidade. Elas são localmente possuem levantamentodamimercofauna
urbana, restritos praticamente, aRS eSC,sendo
que o Paraná conta com apenas dois trabalhos
nesta área, um realizado na cidade de Maringá
separadas em morfoespécies, dentre outras(OLIVEIRA; CAMPOS-FARINHA, 2005) e
características (MAJER, 1983; ALONSO;outro em um hospital nacidadede Bandeirantes
AGOSTI, 2000; SILVESTRE; BRANDÃO;(RANDO et al., 2009).
SILVA, 2003). Além disso, muitas espécies de Assim, devido à escassez de estudos e
formigas têm preferênciapor locais perturbados de conhecimento sobre a diversidade de
onde praticamente não possuem predadores e formigas urbanas no Paraná, realizou-se o
onde há baixa competição interespecífica, uma levantamento da fauna de formigas no campus
vez que possuem nichos ecológicos amplos, da Unespar de Paranavaí-PR, tendo em vista
exploram os recursos eficientemente com que o campus apresenta peculiaridades
rápido recrutamento e não necessitam de importantes ao levantamento, com áreas verdes
alimentação especializada (KASPARI, 2003). e edificações. Ele situa-se entre um bairro
Elas encontram nesses locais a disponibilidade antigo da cidade e outro recém loteado, com
contínua de alimento e locais para a construção áreas de transição entre as zonas urbanas e
de ninhos e a possibilidade de dispersão para rurais, de modo que fornece variados hábitats e
longas distâncias (BUENO; CAMPOS, 2017). situações ecotonais diversas que podem
Grande parte dos estudos ecológicos influenciar na constituição e manutenção da
sobre a diversidade de formigas em ambientesriqueza de espécies. Ainda, o campus é vizinho
urbanos brasileiros aponta a predominância dede um hospital recém-inaugurado e poderia
espéciesexóticasemcentrosmuitoinfluenciar a colonização de formigas desse
antropizados (SILVA; LOECK, 1999; SILVAlocal.
et al., 2009; LOPES, 2009), ao mesmo tempo
em que relatam expressiva diversidade de2. MATERIAIS E MÉTODOS
espécies, a ocorrência de espécies especialistas
e o não predomínio de exóticas em áreas verdes Realizaram-se amostragens diretas e
(KAMURA, 2007, MUNHAE et al., 2009; por armadilhas de queda (pitfall-traps), sem a
NOGUCHI et al., 2017), em regiões urbanas utilização de iscas (BESTELMEYER et al.,
próximas a remanescentes florestais 2000), nas instalações prediais (copas,
banheiros, laboratórios, ginásio e biblioteca),
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
25
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
de 2020.
se frascos plástico com abertura de 7 cm de
jardins e gramados adjacentes aos edifícios e noespécie/morfoespécies em função do esforço
52°28’21.0”W), de outubro de 2019 a fevereiro
calçamento em torno de cada edifício daamostral também foi estimada pelo Bootstrap
Unespar campus de Paranavaí, no Noroeste do(GLIESSMAN, 2001), através do software R
Estado do Paraná, Brasil (23°03’00.4”S e(R CORE TEAM, 2021) e expressa pelos
índices deMargalef, Simpson (1-D) eShannon-
Wiener (H’; log base e), através do software
Totalizaram-se 11 pontos amostraisPast. A constância das espécies foi calculada
Para as armadilhas de queda utilizou-
para coletas diretas e 16 para armadilhas depormeiodafórmulaC=100P/N
queda. A amostragem direta, iniciou em um(BODENHEIMER, 1955).
ponto de cada edifício que foi contornado,As formigas foram identificadas até
observando-se as paredes e o calçamento até se espécie/morfoespécie, utilizando-se chave de
chegar novamente ao ponto de origem, cuja identificação (BACCARO et al., 2015), pela
área foi de aproximadamente 200 m
2
por ponto comparação com espécies depositadas no
amostral (edifício), percorrida apenas uma vez, Laboratório de Biologia da Unespar campus de
durante cerca de uma hora. No interior dos Paranavaí/PR e pelas imagens dos sites:
prédios foram inspecionadas as paredes junto Antwiki (https://www.antwiki.org) e Antweb
ao chão, pias e janelas. (https://www.antweb.org/).Omaterial
identificado foi depositado no Laboratório de
Biologia da Unespar de Paranavaí.
diâmetro e capacidade para 500 ml, com cercaPara complementar as análises, os
de 200 ml de água e algumas gotas de valores observados de abundância das espécies
detergente para quebrar a tensão superficial da de formigas foram ajustados aos modelos de
água. Esses foram enterrados de forma que a distribuição de abundância das espécies
borda superior estivesse ao nível do solo, (DAEs), dentre os quais citam-se: log-série,
distribuídos em um transecto retilíneo de 50 a niche-preemption, log-normal,
70 m, com distanciamento de cinco a sete metacomunidade, Poisson log-normal e o
metros entre cada frasco, totalizando 10 modelo nulo, broken-stick. Estes modelos
armadilhas por ponto amostral, onde foram aplicados para descrever a estrutura das
permaneceram por 24 horas. comunidades de formigas encontradas na área
As 10 amostras obtidas pelas de estudo. Para verificar a aderência dos dados
armadilhas de queda de cada ponto foram observados aos modelos ajustados, realizou-se
integralizadas e analisadas como uma amostrao teste qui-quadrado (ZAR, 1999).
individualeosvaloresobtidosforamO ajuste e a seleção dos modelos de
organizados em umacurvado coletor DAEs concorrentesfoirealizado,
(MAGURRAN, 2013). A riquezade respectivamente,por meio da máxima
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
26
Azevedo et al., 2022
valor de AIC e BIC.
modelo a ser selecionado é aquele com menor
verossimilhança e dos critérios de seleção AIC campus da Unespar de Paranavaí/PR. O valor
(AKAIKE, 1974) e BIC (SCHWARZ, 1978). O de riqueza estimado pelo Bootstrap (68,83)
indica que a riqueza de espécies observada se
aproxima da esperada e que ambas as curvas
têm uma tendência assintótica (Fig. 1). Os
3. RESULTADOSvalores dos índices de diversidade foram:
Margalef = 6,87, H’ = 2,49 e Simpson (1-D) =
Foramidentificadas630,84, representando rica mirmecofauna.
espécies/morfoespécies de formigas para o
Fig. 1. Curva de acumulação de espécies e estimador bootstrap com intervalo de confiança de 95% (barras, calculado do erro
padrão) para as formigas coletadas na Unespar campus de Paranavaí/PR.
Foram identificados 8234 indivíduos deregistros para o Sul do Brasil e três espécies são
oitosubfamílias:33Myrmicinae,11novos registros para o ambiente urbano
Dolichoderinae,nove Formicinae,quatrobrasileiro. Ainda, quatro espécies foram
Ponerinae,duas Ectatomminae, duasexóticas: Cardiocondyla emeryi Forel, 1881
Pseudomyrmecinae, uma Amblyoponinae e(primeiro registro para o meio urbano no
uma Dorylinae (Tab. 1).Dentre estesParaná), Monomorium cf. floricola Jerdon,
indivíduos, 13 espécies e cinco gêneros são1851, Paratrechina longicornis Latreille, 1802
novos registros para o ambiente urbano doe Tapinoma melanocephalum Fabricius, 1793
Paraná, seis espécies e seis gêneros, são novos(Tab. 1).
Tabela 1. Abundância (número de indivíduos), frequência (%) e constância de formigas capturadas na
Unespar campus de Paranavaí/PR, utilizando amostragem direta e pitfall-traps, em que w = constante, y
= acessória e x = acidental. * Não registradas para mirmecofauna urbana do Paraná segundo Rando et al.,
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
27
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
2009 e Oliveira; Campos-Farinha, 2005. ** Não registradas para mirmecofauna urbana do Sul do Brasil
segundo Lutinski et al., 2017. *** Não registradas para mirmecofauna urbana do Brasil segundo Bueno;
Campos; Morini, 2017.
Espécies/morfoespécies
Abundância
Frequência
Constância
Acromyrmex rugosus (Smith, F., 1858)
Acromyrmex sp. 1 Mayr, 1865
Acromyrmex sp. 3
**Anochetus altisquamis Mayr, 1887
Atta sexdens Linnaeus, 1758
*Azteca sp. Forel, 1878
Brachymyrmex sp. 1 Mayr, 1868
Brachymyrmex sp. 2
Brachymyrmex sp. 3
*Camponotus aff. vagulus Forel, 1908
Camponotus cf. arboreus Smith, F., 1858
*C. crassus Mayr, 1862
*C. melanoticus Emery, 1894
*Cardiocondyla emeryi
*Cephalotes aff. depressus Klug, 1824
Cephalotes atratus (Linnaeus, 1758)
*C. pusillus (Klug, 1824)
**Crematogaster evallans Forel, 1907
**Crematogaster pr. obscurata Emery, 1895
Crematogaster sp. Lund, 1831
*Cyphomyrmex cf. transversus Emery, 1894
**Dolichoderus bispinosus (Shattuck, 1994)
*Dorymyrmex brunneus Forel, 1908
Dorymyrmex sp. 1 Mayr, 1866
Dorymyrmex sp. 2
Dorymyrmex sp. 3
*Ectatoma edentatum Roger, 1863
*Forelius brasiliensis (Forel, 1908)
*Gnamptogenys gr. mordax (Smith, F., 1858)
*Linepithema sp. 1 Mayr, 1866
Linepithema sp. 2 Mayr, 1866
Monomorium cf. floricola Jerdon, 1851
**Mycetarotes sp. Emery, 1913
**Mycetophylax sp. Emery, 1913
*Mycocepurus sp. Forel, 1893
**Neivamyrmex sp. Borgmeier, 1940
*Neoponera villosa Fabricius, 1804
*Nylanderia sp. Emery, 1906
**Odontomachus haematodus Linnaeus, 1758
*Pachycondyla harpax Fabricius, 1804
Paratrechina longicornis Latreille, 1802
**Pheidole gertrudae Forel, 1886
***P. gigaflavens Wilson, 2003
*P. oxyops Forel, 1908
***Pheidole pr. vafra Santschi, 1923
**P. radoszkowskii Mayr, 1884
Pheidole sp. 1 Westwood, 1839
Pheidole sp. 2
5
4
9
4
92
1
616
122
68
2
1
4
49
363
5
3
3
16
14
1
269
5
621
1
3
1
3
95
118
60
1
33
2
1
69
6
5
4
41
3
3
1219
111
260
140
587
18
1
17,86
14,29
17,86
14,29
71,43
3,57
100,00
50,00
35,71
7,14
3,57
14,29
75,00
78,57
17,86
7,14
10,71
42,86
39,29
3,57
57,14
17,86
92,86
3,57
7,14
3,57
7,14
46,43
42,86
32,14
3,57
21,43
7,14
3,57
42,86
3,57
17,86
14,29
35,71
10,71
10,71
60,71
60,71
71,43
39,29
89,29
39,29
3,57
x
x
x
x
w
x
w
y
y
x
x
x
w
w
x
x
x
y
y
x
w
x
w
x
x
x
x
y
y
y
x
x
x
x
y
x
x
x
y
x
x
w
w
w
y
w
y
x
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
28
Azevedo et al., 2022
P. triconstricta Forel, 18862
***P. vallifica Forel, 1901 85
Pogonomyrmex naegelii Forel, 1878 16
**Prionopelta sp. Mayr, 18661
**Pseudomyrmex gr. pallidus Smith, F., 18551
Pseudomyrmex sp. Lund, 18314
Solenopsis invicta Buren, 1972 64
Solenopsis sp. 1 Westwood, 1840 111
Solenopsis sp. 23
Solenopsis sp. 3 159
*Strumigenys sp. Smith, F., 18601
Tapinoma melanocephalum Fabricius, 1793 15
Tapinoma sp. Foerster, 18502
**Trachymyrmex sp. Forel, 18932
Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) 2730
7,14 x
42,86 y
17,86 x
3,57 x
3,57 x
14,29 x
75,00 w
46,43 y
10,71 x
60,71 w
3,57 x
28,57 y
7,14 x
3,57 x
35,71 y
ginásio e cantina), C. evallans (Laboratório de
Biologia), e Brachymyrmex sp. 2 (Laboratório
de Biologia), mas também foram registradas C.
invadiam seu interior, assim como D. Brunneus
incômodo, devido à grande quantidade de terra
No interior dos prédios, pôde-seUniversidade, cujo controle tem sido muito
constatar a existência de ninhos e grandedifícil.
atividade apenas de S. invicta (banheiros doAespéciemaisfrequentefoi
Brachymyrmex sp. 1 (100%), que esteve em,
virtualmente, toda pequena fissura, rachadura
externa das paredes ou de pequenas trincas na
adjacentes ao calçamento dos prédios, de onde
melanoticus na Biblioteca e T. pintura, ou entre placas do calçamento, mesmos
melanocephalum em um banheiro eumasala de nos prédios bem conservados. Outras 11
professores. espécies/morfoespécies apresentaram
Os ninhos de S. invicta foram frequência acima de 50% (constantes): D.
frequentemente observados nos gramados brunneus, P. radoszkowskii, C. emeryi, S.
invicta, C. melanoticus, P. oxyops, A. sexdens,
Solenopsis sp. 3, P. gigaflavens, P. gertrudae,
que faz seus ninhos nos calçamentos. AttaC.cf.transversus,alémde15
A. sexdens, éaespécies quemais causa
sexdenseC.melanoticusinvadiramespécies/morfoespéciesconsideradas
eventualmente alguns acessos principais dosacessórias e 36 acidentais (Tab. 1). Os gêneros
blocos do campus, em grande número, à noite,mais especiosos foram Pheidole com nove
durante o período de aulas. espécies/morfoespécies, seguidade
Camponotus, Dorymyrmex e Solenopsis com
quatro espécies/morfoespécies cada.
em volta de seus ninhos em torno dos blocos do Wasmannia auropunctata foi a
campus. Esta espécie foi uma das principais espécie mais representativa (33,06%), dentre os
pragas da horta orgânica experimental da indivíduos capturados nas armadilhas de queda,
mesmo apresentando frequência acessória de
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
29
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
espécie (35,71%). Cerca de 80% desseabundância de espécies das comunidades de
contingente foi originado de apenas um ponto formigas, seguido pelo modelo
amostral na área externa. Porém, mesmo com a metacomunidade (Fig. 2), visto que os menores
supressão desse ponto amostral, suaabundância valores dos critérios de AIC e BIC foram,
ainda seria representativa (8%), uma vez que a respectivamente, 589,8 e 591,9 para o modelo
abundância da maioria das demais log-série e, 590,3 e 592,5, para o modelo
espécies/morfoespécies não ultrapassou 1% de metacomunidade. Os modelos log-série e
indivíduos (Tab. 1). Pheidole gertrudae foi a metacomunidade também mostraram
segunda espécie mais representativa (14,76%), concordância aos dados observados (p = 0,106
seguida de D. brunneus (7,52%) e e p = 0,111, respectivamente), enquanto que os
Brachymyrmex sp. 1 (7,46%) (Tab. 1). modelos Poisson-log-normal, niche-
Quanto aos modelos de DAEs, o preemption e Broken-stick não se ajustaram
modelo log-série apresentou o melhor ajustesatisfatoriamente aos dados observados (p =
aosdadosobservadosedescreveu0,041, p = 0,037 e p = 0,001, respectivamente),
adequadamente o padrão de distribuição deao nível de 5% de probabilidade (Fig. 2).
Fig. 2. Gráfico de ajuste de ranking/abundância da mimercofauna coletada na Unespar campus de Paranavaí/PR. Dados de
abundância transformados em log base 2.
4. DISCUSSÃO
nem sempre pode ser comparado com os da
literatura porque nem sempre é apresentada a
O valor do índice de diversidade de
Shannon-Wiener (H’) obtido foi semelhante
base logarítmica usada para calculá-lo. O valor
aos de Bonfim-Kubatamaia et al., 2017 e
do D obtido também expressa alta diversidade
Fernandes et al., 2017, mas com valor de
e foi maior do que o apresentado por Piva;
riqueza superior ao destes autores. Este índice
Campos (2012) para Itaquera/SP.
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
30
Azevedo et al., 2022
apoiada pela semelhança entre os valores de
riqueza de estudos para o meio urbano inserido,
invasoras. Essa explicação também pode ser
O padrão de abundância observado eprocessosindependentes(FEITOSA;
descrito pelo modelo log-série reflete aRIBEIRO, 2005; FARNEDA; LUTINSKI;
participação de muitas espécies de abundânciaGARCIA, 2007; KAMURA et al., 2007; IOP et
intermediária em detrimento de abundânciasal., 2009; NOGUCHI et al., 2017) e os aqui
muito altas ou muito baixas (LUDWIG;obtidos.
REYNOLDS, 1988). Ludwig; Reynolds Considerando ainda, princípios
(1988), bem como Magurran (1988), citam May estatísticos, seria de se esperar que, em
(1975), que sugere que uma distribuição log- ambientes urbanos heterogêneos, com diversas
série ou log-normal é uma conseqüência do interfaces (residências, gramados, praças,
teorema dolimite central (ZAR, 1999), umavez parques, terrenos baldios, etc.) a chance de
que, grandes conjuntos heterogêneos de amostrar indivíduos pertencentes à subfamília
abundâncias, oriundas de alta diversidade de Myrmicinae, bem como os gêneros Pheidole e
espécies, tendem a serem governados por Camponotus seja maior que para as outras
muitos fatores ecológicos independentes famílias e gêneros, pois, a subfamília
(LUDWIG; REYNOLDS, 1988). Essa Myrmicinae representa mais de 45% das
interpretação explicariao padrão de abundância espécies e mais de 52% dos gêneros de
observado, pois, o campus da Unespar possui formigas existentes (BOLTON, 1995) e é
grande heterogeneidade de habitats, formados considerada a maior e mais diversificada
por mosaicos de áreas verdes, como gramados, subfamília de formigas, tanto em termos
jardins e áreas arborizadas (ornamentais e regionais como globais (HÖLLDOBLER;
frutíferas) entre os edifícios, ruas e WILSON, 1990). Assim também, os gêneros
estacionamentos, que seriam governados por Pheidole e Camponotus são predominantes em
forças ecológicas diferentes e independentes. âmbito mundial quanto à diversidade de
A heterogeneidade do campus da espécies, adaptações, distribuição geográfica e
Unespar também permite a acomodação de abundância local (WILSON, 2003,
vários nichos ecológicos diferentes, capazes de HÖLLDOBLER; WILSON, 1990) e, portanto,
sustentar a diversidade de formigas observada, nos ambientes citados, o padrão de riqueza
que se confirma no número representativo de observado, com maior representatividade de
espécies mais especializadas obtido em relação Myrmycinae seguida de Formicinae e de maior
às subfamílias onívoras, generalistas e representatividade de Pheidole ou Camponotus
deveria ser apenas um artefato matemático.
Por outro lado, apesar desse padrão
(Myrmycinae/Formicinae,
ou próximo a fragmentos naturais ou dePheidole/Camponotus) também ser registrado
amostrasdegrandesáreasurbanasna maioria dos estudos de formigas urbanas do
heterogêneas, governados por diversosBrasil (BUENO; CAMPOS; MORINI, 2017), a
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
31
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
composição de espécies muda em uma mesmahumile (Mayr, 1868), P. longicornis e T.
região e pode-se supor que composições demelanocephalum (DELABIE et al., 1995;
espécies diferentes (mesmo sendo das mesmasSCHULTZ; MCGLYNN, 2000; CAMPOS-
subfamílias) reflitam papéis e comportamentosFARINHA et al., 2002; KABASHIMA, 2007;
ecológicos diferentes, passíveis de interferir naPIVA; CAMPOS, 2012; SANTOS, 2016), e
maneira ou magnitude de infestações porque também são comumente observadas
formigas no ambiente urbano, sugerindo ainfestando residências e ambientes comerciais,
necessidade de ampliação e aprofundamentonão foram registradas ou não foram muito
dos estudos nessa área.importantes entre as espécies amostradas neste
Orelatodemaisde50%trabalho.
competem com as nativas, como Linepithema
espécies/morfoespécies ou de gêneros inéditosNossa suposição é que a antropização
de formigas urbanas para o Paraná e o primeiro da área estudada não foi suficiente para
registro da espécie exótica C. emeryi para favorecer a proliferação dessas espécies, pois
Estado (meio urbano), também demonstram a foram observados gêneros difíceis de serem
necessidade de mais estudos sobre ocorrência e amostrados no meio urbano como Prionopelta
distribuição da fauna de formigas urbanas no que faz parte de um grupo de espécies
Brasil. O número de registros inéditos deve-se especializadas de serrapilheira (LATTKE,
também, em parte, ao fato da literatura 2003), ou como os que encontram abrigo e
identificar muitas espécies de Pheidole apenas alimento na serrapilheira ou na vegetação, tais
como morfoespécies. Já as espécies C. crassus, como Azteca,Cephalotes,Cyphomyrmex,
C. cf. transversus, P. harpax, P. radoszkowskii Ectatomma,Gnamptogenys, Mycocepurus,
e os gêneros: Linepithema, Mycetarotes, Neoponera, Pachycondyla, Odontomachus,
Mycocepurus e Trachymyrmex, também foram Strumigenys e Pseudomyrmex que, segundo
registrados para um fragmento de mata Lutinski et al. (2017), são importantes para o
Atlântica no Noroeste do Paraná (GOLIAS et equilíbrio ecológico no ecossistema urbano.
al., 2018).Ainda, dentre as espécies que são
Importante relatar a ausência decomumente encontradas em residências, Santos
Pheidole megacephala (Fabricius, 1793)
que
(2016) aponta M. floricola, P. longicornis, T.
apresenta grande potencial de substituição demelanocephalum como as espécies exóticas de
espécies (DELABIE et al., 1995; PIVA;maior prevalência. Com exceção de T.
CAMPOS-FARINHA,1999;PACHECO;melanocephalum,nenhumaoutraespécie
VASCONCELOS, 2007) e é comum emexótica parece ter sucesso para colonizar ou
ambientesperturbados. De maneiraexplorar o interior dos ambientes aqui
semelhante, outras espécies exóticas queestudados. Por outro lado, S. invicta, C.
evallans e C. melanoticus, espécies nativas que
32
Azevedo et al., 2022
que se destacaram com os maiores contingentes
de formigas na parte interna.
Solenopsis invicta é considerada uma
espécie invasora, andarilha e urbana (BUENO;
Brachymyrmex é um gênero onívoro,
domiciliar (SILVA; LOECK, 1999), forrageiro
dominante que possibilitou o estabelecimento
de colônias em todos os ambientes estudados,
(HANSEN; AKRE, 1993. No Brasil, há
registros de danos, causados por essa formiga,
juntamente com Brachymyrmex sp. 2, foram as
também são referidas como prevalentes noconstante que possui elevada importância
meio urbano (CAMPOS-FARINHA et al.,econômica em ambientes rurais e urbanos.
2002; SANTOS, 2016; FEITOSA, 2017),Causadora de danosdiretosàsplantas
ornamentais ou comestíveis, ou até mesmo a
morte delas e podem ocasionar abalo estrutural
próximo a construções humanas, promovendo
rachaduras e até risco de quedas, etc. (BUENO;
CAMPOS, 2017).
CAMPOS, 2017), descrita como praga emQuanto a W. auropunctata, uma causa
Solenopsis em Maringá/PR.
ambientes antrópicos e consta no “Globalde ser abundante nas amostragens de formigas
Invasive Species” entre as 100 piores espéciespode ser seu recrutamento massivo para
invasoras mundiais. Segundo Rivitti (2014)alimentar-se(SILVESTRE;BRANDÃO;
esta espécie possui picada dolorosa que nãoSILVA, 2003; ACHURY; DE ULLOA;
desenvolve reações sistêmicas. Por outro lado,ARCILA, 2008). Em um estudo em floresta
Oliveira; Campos-Farinha (2005), relatamtropical do Equador, Wilkie; Mú; Tú (2010)
casos de alergias, atendimentos médicos e atétambém obtiveram grande abundância desta
internamento hospitalar envolvendo picadas deespécie, apesar da baixa frequência de
ocorrência.
Wasmannia auropunctata, como S.
invicta, também figura entre as 100 principais
espécies invasoras mundiais (GISD). No Brasil,
é considerada invasora e andarilha (BUENO;
mas não é considerado praga (BUENO;CAMPOS, 2017), comumente encontrada em
CAMPOS-FARINHA, 1998).ambientes urbanos e na maioria das cidades do
Camponotus, comumente conhecido
Brasil (MELO; DELABIE, 2017). Segundo
por formiga carpinteira, é considerado o
Della Lucia (2003), W. auropunctata, é uma
principal inseto quecausaproblemas estruturais
competidoranão específicadafaunalocal, além
na América do Norte, à frente dos cupins
de poder atacar diretamente o homem.
em eletrodomésticos, instalações elétricas,5. CONCLUSÃO
móveis, (BUENO; CAMPOS-FARINHA,
O re
g
istro
d
e
gr
ande número de
1999) e em todo tipo de aparelho eletrônico
e
sp
é
cies inéditas p
a
ra
a
mbientes urb
a
nos no
(OLIVEIRA; CAMPOS-FARINHA, 2005).
Par
a
ná
e
o destaq
u
e de espé
c
i
e
s nativas como
Atta sexdens foi outra espécie nativa e
A. sexdens, S. invicta, C. m
e
lanoticus, C.
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
33
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
evallans e Brachymyrmex sp., em detrimento
das exóticas, como é frequentemente reportado
na literatura, evidenciam a necessidade de
estudos frequentes da mirmecofauna urbana,
pois, em algumas situações, espécies silvestres
podem estar se deslocando para a região urbana
e periurbana, alterando a composições de
formigas de maneira que haja a necessidade de
diferentes estratégias de controle.
Aheterogeneidadedeambientes
permite a acomodação de vários nichos
ecológicos, capazdesustentar aalta
diversidade de formigas observada. Uma
grande diversidade de habitats apresenta
também, forças ecológicas diversas, que agem
de maneira aleatória e independente, para gerar
opadrãodeabundâncias intermediárias
representado pelo modelo log-série. Esta
situação indica a grande importância de áreas
verdes para a manutenção da diversidade de
formigas em ambientes antropizados.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à Unespar pela bolsa de
estudos (Pibic), àbibliotecáriaMariaS. R. Arita
da biblioteca setorial do Nupélia (UEM) pela
recuperaçãodaliteraturautilizadano
desenvolvimento do artigo, ao Dr. Rodrigo M.
Feitosa do Feitosa lab. (UFPR) pelo auxílio na
identificação de espécies e ao Dr. José Lopes
pela revisão prévia do artigo.
REFERÊNCIAS
ACHURY, R.; DE ULLOA, P.C.; ARCILA,
A.M. Composición de hormigas e interacciones
competitivas con Wasmannia auropunctata en
fragmentos de Bosque seco Tropical: Ant
composition and competitive interactions with
Wasmannia auropunctata in Tropical dry forest
fragments.RevistaColombianade
Entomología, v. 34, n. 2, p. 209-216, 2008.
ALONSO, L.E.; AGOSTI, D. Biodiversity
Studies, Monitoring, and Ants: An Overview.
Field techniques for the study of ground-
dwelling ants: an overview, description, and
evaluation. In: Agosti, D. et al. (eds.). Ants:
standardmethodsformeasuringand
monitoring biodiversity. Washington D.C.:
Smithsonian Institution Press, p. 1-20, 2000.
AKAIKE, H. A new look at the statistical
model identification. IEEE transactions on
automatic control, v. 19, n. 6, p. 716–723,
1974.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
BACCARO, F.B. et al. Guia para os gêneros
de formigas do Brasil. Manaus: Editora INPA,
2015.Disponívelem:
Acesso em:
04 out. 2021.
BESTELMEYER, B. T. et al. Field techniques
for the study of ground-dwelling ants: an
overview, description, and evaluation. In:
Agosti, D. et al. (eds.). Ants: standard
methods for measuring and monitoring
biodiversity. Washington D.C.: Smithsonian
Institution Press, p. 122-144, 2000.
BODENHEIMER, F. S. Problems of animal
ecology. Oxford: Oxford University Press,
1955.
BOLTON,B.Ataxonomicand
zoogeographical census of the extant ant taxa.
Journal of Natural History, v. 29, p. 1037-
1056, 1995. Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
BONFIM-KUBATAMAIA, E.G. et al. Parques
urbanos na conservação da diversidade de
formigas: estudo de caso na cidade de Mogi das
Cruzes (São Paulo). In: Bueno, O.C.; Campos,
34
Azevedo et al., 2022
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
A.E.C.; Morini, M.S.C. (eds.). Formigas em
ambientes urbanos no Brasil. São Paulo:
Canal 6 Editora, p. 363-393, 2017.
BUCZKOWSKI, G.; RICHMOND, D.S. The
Effect of Urbanization on Ant Abundance and
Diversity: A Temporal Examination of Factors
Affecting Biodiversity. Plos One, v. 7, n. 8:
e41729,2012.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
BUENO, O.C.; CAMPOS, A.E.C. Formigas
que vivem no ambiente urbano. In: Bueno,
O.C.; Campos, A.E.C.; Morini, M.S.C. (eds.).
Formigas em ambientes urbanos no Brasil.
São Paulo: Canal 6 Editora, p. 31-47, 2017.
BUENO, O.C.; CAMPOS, A.E.C.; MORINI,
M.S.C. (eds.). Formigas em ambientes
urbanos noBrasil. São Paulo: Canal 6 Editora,
2017.
BUENO, O.C.; CAMPOS-FARINHA, A.E.C.
Formigas urbanas: comportamento das espécies
que invadem as cidades brasileiras. Vetores;
Pragas, v. 1, n. 2, p. 13-6, 1998.
BUENO, O.C.; CAMPOS-FARINHA, A.E.C.
As formigas domésticas. In: Mariconi, F.A.M.
(Coord.). Insetos e outros invasores de
residências. Piracicaba: FEALQ, p.135-180,
1999.
CAMPOS-FARINHA,A.E.C.etal.As
formigas urbanas no Brasil: retrospecto.
Biológico, São Paulo, v. 64, n. 2, p. 129-133,
2002.
CZECH, B.; KRAUSMAN P.R.; DEVERS,
P.K. Economic associations among causes of
species endangerment in the United States.
BioScience,v.50,p.593–601,2000.
Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
DELABIE, J.H.C. et al. Community structure
ofhouse-infestingants(Hymenoptera:
Formicidae) in Southern Bahia, Brazil. Florida
Entomologist, v. 78, n. 2, p. 264-270, 1995.
Disponível em:
Acesso em:
04 out. 2021.
DELLALUCIA,T.M.C.Hormigasde
importanciaeconómica en laregión
Neotropical. In:Fernández,F. (ed.).
Introducción a las hormigas de la región
Neotropical. Bogotá, Instituto Humboldt, p.
337-349, 2003. Disponível em:
Acesso
em: 04 out. 2021.
FARNEDA, F.Z.; LUTINSKI, J.A.; GARCIA,
F.R.M.Comunidadedeformigas
(Hymenoptera: Formicidae) na área urbana do
município de Pinhalzinho, Santa Catarina,
Brasil. Revista de Ciências Ambientais, v. 1,
p. 53-66, 2007.
FEITOSA, R.M. Coleções deformigas urbanas.
In: Bueno, O.C.; Campos, A.E.C.; Morini,
M.S.C. (eds.). Formigas em ambientes
urbanos noBrasil. São Paulo: Canal 6 Editora,
p. 111-124, 2017.
FEITOSA,R.S.M.;RIBEIRO,A.S.
Mirmecofauna (Hymenoptera, Formicidae) de
serapilheira de uma área de Floresta Atlântica
no Parque Estadual da Cantareira – São Paulo,
Brasil. Biotemas, v. 18, n. 2, p. 51-71, 2005.
Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
FERNANDES, T.T. et al. Áreas verdes
urbanas: galhos na serapilheira como recurso
para formigas. In: Bueno, O.C.; Campos,
A.E.C.; Morini, M.S.C. (eds.). Formigas em
ambientes urbanos no Brasil. São Paulo:
Canal 6 Editora, p. 285-317, 2017.
GLIESSMAN, S.R. Agroecology: Ecological
processes in sustainable agriculture. Flórida:
CRC, 2001.
GOLIAS, H.C. et al. Diversity of ants in citrus
orchards and in a forest fragment in Southern
Brazil. Entomobrasilis (Vassouras), v.11,
p.01-08,2018.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
HANSEN, L. et al. Urban pest management of
carpenter ants. In: International conference
on insects in the urban environment, 1.,
35
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
Cambridge. Proceedings. Cambridge, p. 271-
279, 1993.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The
ants. Cambridge, Belknap/Harvard University,
1990.
IOP, S. et al. Formigas urbanas da cidade de
Xanxerê, Santa Catarina, Brasil. Biotemas, v.
22, n. 20, p. 55-64, 2009. Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
KABASHIMA,J.N.etal.Aggressive
Interactions Between Solenopsis invicta and
Linepithemahumile (Hymenoptera:
Formicidae) Under Laboratory Conditions.
Journal of Economic Entomology, v. 100, n.
1,p.148–154, 2007. Disponívelem:
Acesso
em: 04 out. 2021.
KAMURA, C.M. et al. Ant communities
(Hymenoptera:Formicidae)inurban
ecosystemnear theAtlantic Rainforest.
Brazilian Journal Biology, v. 67, n. 4, p. 635-
641, 2007. Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
KASPARI, M. Introducción a la ecología de las
hormigas.In:Fernández,F.(ed.).
Introducción a las hormigas de la región
Neotropical. Bogotá, Instituto Humboldt, p.
97-112,2003. Disponível em:
Acesso
em: 04 out. 2021.
LATTKE, J.E. Biogeografía de las hormigas
neotropicales.In:Fernández,F.(ed.).
Introducción a las hormigas de la región
Neotropical. Bogotá, Instituto Humboldt, p.
65-88,2003. Disponível em:
Acesso
em: 04 out. 2021.
LOPES, S.A. Comunidades de formigas
(Hymenoptera: Formicidae), em área urbana e
em área rural da cidade de Sorocaba/SP.
Revista Eletrônica de Biologia, v.2, p. 32-46,
2009.
LUDWIG, J.C.; REYNOLDS, J.F. Statistical
ecology:aprimeronmethodsand
computing. John Wiley; Sons. 1988.
LUTINSKI, J.A. et al. Formigas em ambientes
urbanos no sul do brasil: In: Bueno, O.C.;
Campos, A.E.C.; Morini, M.S.C. (eds.).
Formigas em ambientes urbanos no Brasil.
São Paulo: Canal 6 Editora, p. 397-422, 2017.
MAGURRAN, A.E. Ecological diversity and
its measurement. New Jersey, Princeton
University Press, 1988.
MAGURRAN, A.E. Medindo a diversidade
biológica. Curitiba: Editora UFPR, 2013.
MAJER, J. D. Ants: bio-indicators of minesite
rehabilitation, land use, and land conservation.
Environmental Management, v. 7, n.4, p.
375-383,1983.Disponívelem:
Acesso
em: 04 out. 2021.
MAY, R.M. Patterns of species abundance and
diversity. In: Cody, M.L.; Diamond, J.M. (eds.)
Ecology and evolution of communities.
Cambridge, MA: Harvard University Press, p.
81-120, 1975.
MCKINNEY, M.L.; LOCKWOOD, J.L. Biotic
homogenization: a few inners replacing many
losers in the next mass extinction. Trends in
Ecology and Evolution, v. 14, p. 450-453,
1999.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
MELO, T.S.; DELABIE, J.H.C. Ecologia e
conservação da biodiversidade de formigas em
ambientes urbanos. In: Bueno, O.C.; Campos,
A.E.C.; Morini, M.S.C. (eds.). Formigas em
ambientes urbanos no Brasil. São Paulo:
Canal 6 Editora, p. 189-240, 2017.
MUNHAE, C.B. et al. Composition of the ant
fauna (Hymenoptera: Formicidae) in public
squares in southern Brazil. Sociobiology, v.53,
n.2,p.1-17,2009.
Acesso em: 04 out. 2021.
36
Azevedo et al., 2022
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
NOGUCHI, S. et al. Formigas (Hymenoptera:
Formicidae) em parques urbanos na cidade de
Mogi das Cruzes: comparação de técnicas de
coleta. Revista Científica da UMC, v. 2, n. 1,
p. 1-12, 2017.
OLIVEIRA, M. F.; CAMPOS-FARINHA, A.
E. C. Formigas urbanas do município de
Maringá, PR, e suas implicações. Arquivos do
Instituto Biológico, São Paulo, v. 72, n. 1, p.
p. 33-39, 2005.
PACHECO,R.;VASCONCELOS,H.L.
Invertebrate conservation in urban areas: Ants
in the Brazilian Cerrado. Landscape and
Urban Planning, v. 81, p. 193-199, 2007.
Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
PIMENTEL, D. Environmental consequences
and economic costs of alien species. In: Inderjit
(ed.).InvasivePlants.Ecologicaland
Agricultural Aspects. Birkhäuser
Verlag/Switzerl, p. 269-276, 2005.
PIRES,A.S.;FERNANDEZ,F.A.S.;
BARROS, C.S. Vivendo em um Mundo em
Pedaços: Efeitos da Fragmentação Florestal
sobre Comunidades e Populações de Animais.
In: ROCHA, C.F.D. et al. (eds) Biologia da
Conservação: Essências. Rima Editora, São
Carlos, SP, p. 231-260, 2006.
PIVA,A.;CAMPOS-FARINHA,A.E.C.
Estrutura de comunidade das formigas urbanas
do bairro de Vila Mariana na cidade de São
Paulo. Naturalia, v. 24, p. 115-117, 1999.
PIVA, A.; CAMPOS, A.E.C. Ant community
structure (Hymenoptera: Formicidae) in two
neighborhoods with different urban profiles in
the city of São Paulo, Brazil. Psyche, v. 2012,
p.1-8,2012.Disponívelem:
Acesso
em: 04 out. 2021.
RANDO, J.S.S. et al. Caracterização da
mirmecofauna em estabelecimentos ligados à
área da saúde no município de Bandeirantes,
PR. Arquivos do Instituto Biológico, v.76, n.
4,p.665-671,2009.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
R CORE TEAM. R: A language and
environment for statistical computing. R
FoundationforStatisticalComputing,
Vienna,Austria,2021.Disponívelem:
Acesso em: 04 out.
2021.
RIVITTI, E.A. Manual de Dermatologia
Clínica de Sampaio e Rivitti. Rio de Janeiro:
Editora Artes Médicas, 2014.
SANFORD,M.P.;MANLEY,P.N.;
MURPHY, D.D. Effects of urban development
on ant communities: implications forecosystem
servicesand management.Conservation
Biology, v 23, n. 1, p. 131-141, 2008.
Disponível em:
Acesso em: 04 out. 2021.
SANTOS, M.N. Research on urban ants:
approaches and gaps. Insectes Sociaux, v. 63,
p.359-371,2016.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
SCHULTZ, T.R.; MCGLYNN, T.P. The
interactions of ants with other organism. In:
Agosti, D. et al. (eds.). Ants: standard
methods for measuring and monitoring
biodiversity. Washington D.C.: Smithsonian
Institution Press, p. 35-44, 2000.
SCHWARZ, G. Estimating the dimension of a
model. The annals of statistics, v. 6, n. 2, p.
461-464,1978.Disponívelem:
Acesso
em: 04 out. 2021.
SILVA, T.F. et al. House-infesting Ants
(Hymenoptera: Formicidae) in a municipality
of southeastern Brazil. Sociobiology, v.54, n.1,
p. 153-159, 2009.
SILVA, E.J.E.; LOECK, A.E. Ocorrência de
formigasdomiciliares(Hymenoptera:
Formicidae) emPelotas, RS.Revista
Brasileira de Agrociência, v. 5, n. 3, p. 220-
224, 1999. Disponível em:
37
Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em uma paisagem suburbana
Arquivos do Mudi, v. 26, n. 1, p. 23 - 38, ano 2022
Acesso
em: 04 out. 2021.
SILVESTRE, R.; BRANDÃO, C. R. F.;
SILVA, R. R. Grupos funcionales de hormigas:
el caso de los gremios del Cerrado, Brasil. In:
Fernández, F. (Ed.). Introducción a las
hormigas de la región Neotropical. Bogotá,
InstitutoHumboldt,p.113-143,2003.
Disponível em:
Acesso
em: 04 out. 2021.
WILKIE, K.T.R.; MÚ, A.L.; TÚ, J.F. Species
diversity and distribution patterns of the ants of
Amazonian Ecuador. Plos One, v. 5, n. 10, p.
1-12,2010.Disponívelem:
Acesso em: 04 out. 2021.
WILSON, E. O. La hiperdiversidad como
fenómeno real: el caso de Pheidole. In:
Fernández, F. (Ed.). Introducción a las
hormigas de la región Neotropical. Bogotá,
InstitutoHumboldt,p.363-370,2003.
Disponível em:
Acesso
em: 04 out. 2021.
ZAR, J. H. Biostatistical analysis. New Jersey,
Prentice Hall, p. 663, 1999.
38
